Una de las pocas obras conservadas de Apolonio, aunque una de sus obras fundamentales, es las Cónicas. De todas formas sólo se conserva en el original griego la mitad, los cuatro primeros de sus ocho libros; pero por suerte un matemático árabe, Thabit ibn Qurra, tradujo los tres libros siguientes al árabe antes de que despareciera su versión griega, y esta traducción se ha conservado. En 1710, Edmund Halley publicó una traducción al latín de los siete libros, y desde entonces se han publicado muchas versiones en lenguas modernas.

Las secciones cónicas se conocían ya desde hacía más o menos un siglo y medio cuando Apolonio compuso su famosos tratado sobre estas curvas, y durante este intervalo por lo menos dos veces se escribieron tratados generales sobre el tema, debidos a Aristeo y a Euclides, pero de la misma manera que los Elementos de Euclides habían eclipsado a todos los textos elementales anteriores, así también en el nivel más avanzado de la teoría de las secciones cónicas, las Cónicas de Apolonio desplazaron a todos sus rivales en este campo, incluyendo las Cónicas de Euclides, y al parecer no se hizo ningún otro intento de mejorarlas en la antigüedad. Si la supervivencia es en algún sentido una medida de la calidad, entonces los Elementos de Euclides y las Cónicas de Apolonio fueron sin duda las mejores obras en su género en la matemática antigua.

El libro I de las Cónicas comienza con una exposición de los motivos para escribir la obra. Así sabemos que mientras Apolonio estaba en Alejandría fue visitado por un geómetra llamado Naucrates, y fue a petición de este último que Apolonio escribió un apresurado borrador de las Cónicas en ocho libros. Más tarde, ya en Pérgamo, Apolonio se tomó el tiempo necesario para pulir cuidadosamente estos libros, uno por uno, lo que explica el hecho de que los Libros IV y VII comiencen con dedicatorias y agradecimientos al rey Atalo de Pérgamo. Los cuatro primeros libros los describe el autor como constituyendo una introducción elemental, y se supone generalmente que la mayor parte del material que contienen había aparecido publicado ya en anteriores tratados sobre cónicas. Sin embargo, Apolonio nos dice expresamente que algunos de los teoremas contenidos en el Libro III son suyos propios, ya que Euclides no había dado un tratamiento completo de los lugares geométricos que se consideran en él. Apolonio afirma que los cuatro últimos libros son extensiones de la materia que van más allá de lo esencial, y efectivamente, en ellos la teoría avanza en direcciones más especializadas.

Anteriormente a Apolonio la elipse, la parábola y la hipérbola se obtienen como secciones por medio de un plano de tres tipos de conos circulares rectos distintos según el ángulo en el vértice fuese agudo, recto u obtuso. Parece ser que Apolonio demostró por primera y de una manera sistemática que no es necesario considerar exclusivamente secciones perpendiculares a una generatriz del cono, y que de un cono único pueden obtenerse los tres tipos de secciones cónicas sin más que variar la inclinación del plano que corta al cono; éste era un paso muy importante en el proceso de unificar los tres tipos de curvas en cuestión. Otra generalización importante se llevó a cabo cuando Apolonio demostró que el cono no necesita ser un cono recto, es decir, tal que su eje sea perpendicular al plano de se base circular, sino que puede igualmente tomarse de entrada un cono circular oblicuo o escaleno. Si Eutocio, en sus comentarios sobre las Cónicas, estaba bien informado, podemos asegurar que Apolonio fue el primer geómetra que demostró que las propiedades de estas curvas son las mismas, se obtengan como secciones de conos oblicuos o de conos rectos. Por último, Apolonio llevó el estudio de las antiguas curvas a un punto de vista más moderno al sustituir el cono de una sola hoja por un cono de dos hojas (par de conos orientados en sentido opuesto, con vértices coincidentes y ejes sobre la misma recta). De hecho, Apolonio da la misma definición de cono circular que se utiliza actualmente:

Si una línea recta de longitud indefinida y que pasa siempre por un punto fijo se hace mover sobre la circunferencia de un círculo que no está en el mismo plano que el punto dado, de tal manera que pase sucesivamente por todos los puntos de dicha circunferencia, entonces la recta móvil describirá la superficie de un cono doble.

Este cambio en el punto de vista convierte a la hipérbola en la curva de dos ramas tal como la conocemos hoy: Hasta entonces los geómetras solían hablar de "las dos hipérbolas" en vez de "las dos ramas" de una hipérbola única, pero en cualquier caso el carácter dual de la curva fue reconocido claramente a partir de Apolonio.